본 연구에서는 서울과 경기도 지역 소매점 및 대형마트에서 판매되고 있는 샐러드, 어린잎, 새싹채소로부터 Enterococcus의 존재를 파악하고 9개 항생제에 대한 항생제 저항성 프로파일을 확보했다. Quinupristin/dalfopristin에 저항성을 가지는 분리주가 85.0%에 이르렀고, 특히 E. faecalis 분리주는 18종 중 17종이 저항성을 나타냈다. 또한 critically important 항생제 중 highest priority로 분류되는 ciprofloxacin과 erythromycin에 대해 각각 40.0, 50.0%가 중간 정도의 저항성을 보였으며, vancomycin에 대한 저항성을 가지는 분리주는 검출되지 않았다. Enterococci의 항생제 저항성 정도는 식품 안전뿐만 아니라 공중 보건에 있어서도 중요하다는 측면에서 본 연구의 Enterococcus 오염 정도, 항생제 내성율에 대한 결과는 향후 신선 편이식품 섭취가 인체 건강에 미치는 위험분석을 위한 기초자료로서 유용한 정보를 제공할 것으로 보이며 앞으로 특별한 열처리 없이 섭취하는 신선 편이식품에 대한 지속적인 모니터링이 필요할 것이라 사료된다.
본 연구에서는 서울과 경기도 지역 소매점 및 대형마트에서 판매되고 있는 샐러드, 어린잎, 새싹채소로부터 Enterococcus의 존재를 파악하고 9개 항생제에 대한 항생제 저항성 프로파일을 확보했다. Quinupristin/dalfopristin에 저항성을 가지는 분리주가 85.0%에 이르렀고, 특히 E. faecalis 분리주는 18종 중 17종이 저항성을 나타냈다. 또한 critically important 항생제 중 highest priority로 분류되는 ciprofloxacin과 erythromycin에 대해 각각 40.0, 50.0%가 중간 정도의 저항성을 보였으며, vancomycin에 대한 저항성을 가지는 분리주는 검출되지 않았다. Enterococci의 항생제 저항성 정도는 식품 안전뿐만 아니라 공중 보건에 있어서도 중요하다는 측면에서 본 연구의 Enterococcus 오염 정도, 항생제 내성율에 대한 결과는 향후 신선 편이식품 섭취가 인체 건강에 미치는 위험분석을 위한 기초자료로서 유용한 정보를 제공할 것으로 보이며 앞으로 특별한 열처리 없이 섭취하는 신선 편이식품에 대한 지속적인 모니터링이 필요할 것이라 사료된다.
Enterococcus spp. have been considered major indicator organisms for antibiotic resistance due to their ability to easily acquire and to harbor antibiotic resistance. In this study, Enterococcus spp. were isolated from 174 retail fresh-cut products (fresh vegetable salads, microgreens, and sprouts) ...
Enterococcus spp. have been considered major indicator organisms for antibiotic resistance due to their ability to easily acquire and to harbor antibiotic resistance. In this study, Enterococcus spp. were isolated from 174 retail fresh-cut products (fresh vegetable salads, microgreens, and sprouts) in Korea. Among the 20 Enterococcus isolates obtained, 18 (90.0%) were Enterococcus faecalis and 2 (10.0%) were Enterococcus faecium. The patterns of antibiotic resistance against nine antimicrobials were analyzed. Most of the isolates (85.0%) were resistant to quinupristin/dalfopristin, 40.0% and 50.0% of the isolates showed intermediate resistance to two critically important antimicrobials for human medicine, ciprofloxacin and erythromycin, respectively. Vancomycin-resistant enterococci were not detected in this study. Given the importance of antimicrobial resistance of enterococci in food safety as well as in public health, our results regarding the occurrence (level of contamination) and antimicrobial resistance of Enterococcus spp. could provide useful information that aids the risk analysis of antibiotic resistance.
Enterococcus spp. have been considered major indicator organisms for antibiotic resistance due to their ability to easily acquire and to harbor antibiotic resistance. In this study, Enterococcus spp. were isolated from 174 retail fresh-cut products (fresh vegetable salads, microgreens, and sprouts) in Korea. Among the 20 Enterococcus isolates obtained, 18 (90.0%) were Enterococcus faecalis and 2 (10.0%) were Enterococcus faecium. The patterns of antibiotic resistance against nine antimicrobials were analyzed. Most of the isolates (85.0%) were resistant to quinupristin/dalfopristin, 40.0% and 50.0% of the isolates showed intermediate resistance to two critically important antimicrobials for human medicine, ciprofloxacin and erythromycin, respectively. Vancomycin-resistant enterococci were not detected in this study. Given the importance of antimicrobial resistance of enterococci in food safety as well as in public health, our results regarding the occurrence (level of contamination) and antimicrobial resistance of Enterococcus spp. could provide useful information that aids the risk analysis of antibiotic resistance.
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문제 정의
추후 연구에서는 식품뿐만 아니라 미생물 군집 혹은 임상에서 분리된 enterococci의 항생제 저항성 패턴과 잠재적 독성인자 역시 파악할 필요가 있다. 또한 본 연구는 신선 편이식품에 오염된 항생제 저항성 enterococci가 확산되지 않도록 농산물이력 추적제도와 같은 효율적인 감시망을 구축할 필요가 있음을 시사한다.
본 연구에서는 서울과 경기도 지역 소매점 및 대형마트에서 판매되고 있는 샐러드, 어린잎, 새싹채소로부터 Enterococcus의 존재를 파악하고 9개 항생제에 대한 항생제 저항성 프로파일을 확보했다. Quinupristin/dalfopristin에 저항성을 가지는 분리주가 85.
이에 본 연구에서는 시판 샐러드, 어린잎, 새싹 채소와 같은 신선 편이식품으로부터 enterococci를 분리하여 동정하고, 분리된 엔테로코쿠스 파에칼리스(Enterococcus faecalis)와 엔테로코쿠스 파에슘(Enterococcus faecium)의 항생제 저항성을 분석하여 위해 가능성을 평가하고자 하였다.
제안 방법
균질물은 펩톤수에 10배씩 연속 희석하여 각각의 희석물 100 µL를 Bile Aesculin Azide (BAA) agar (Merck, Darmstadt, Germany) plates에 도말했다. 37oC에서 24시간 동안 정치배양한 후집락 수가 25 내지 250인 플레이트를 골라 Enterococcus를 계수했다. BAA agar상의 집락은 Tryptic Soy agar (TSA, Merck)에 접종해 VITEK® 2 compact system (bioMérieux, Marcy l'Etoile, France)을 이용한 생화학적 분석과 PCR을 이용한 유전적 분석에 활용되었다.
BAA agar상의 집락은 Tryptic Soy agar (TSA, Merck)에 접종해 VITEK® 2 compact system (bioMérieux, Marcy l'Etoile, France)을 이용한 생화학적 분석과 PCR을 이용한 유전적 분석에 활용되었다.
Broth dilution test는 AST-P601 test card를 사용하여 제조사의 설명에 따라 VITEK® 2 compact system (bioMérieux)으로 진행되었으며 시험된 항생제 종류는 다음과 같다.
E. faecalis와 E. faecium 분리주 20종의 ciprofloxacin, erythromycin, quinupristin/dalfopristin, linezolid, teicoplanin, vancomycin, tetracycline, tigecycline, nitrofurantoin에 대한 저항성을 분석했다. WHO Advisory Group on Integrated Surveillance of Antimicrobial Resistance (WHO AGISAR, 2017)에서는 항생제별로 두 가지 기준에 따라 중요도를 나누었다.
샐러드(n=105), 어린잎 및 새싹 채소(n=69)를 포함하여 총 174점의 시료를 분석하였다. 신선 편이식품 시료는 구입 후 보냉박스에 얼음과 함께 보관되었고, 2시간 이내에 실험실로 옮긴 후 바로 4oC로 유지하고 미생물 오염을 분석하였다.
대상 데이터
본 실험에 사용된 샐러드, 어린잎, 새싹 채소 시료는 2011년 7월부터 2012년 12월까지 서울과 경기도 지역 소매점 및 대형마트에서 구입했다. 샐러드(n=105), 어린잎 및 새싹 채소(n=69)를 포함하여 총 174점의 시료를 분석하였다.
본 실험에 사용된 샐러드, 어린잎, 새싹 채소 시료는 2011년 7월부터 2012년 12월까지 서울과 경기도 지역 소매점 및 대형마트에서 구입했다. 샐러드(n=105), 어린잎 및 새싹 채소(n=69)를 포함하여 총 174점의 시료를 분석하였다. 신선 편이식품 시료는 구입 후 보냉박스에 얼음과 함께 보관되었고, 2시간 이내에 실험실로 옮긴 후 바로 4oC로 유지하고 미생물 오염을 분석하였다.
하지만 미국 남서부 지역에서 생산되는 신선식품 5-80%에서 Enterococcus를 검출한 Johnston과 Jaykus(2004)의 논문에 비해서는 검출율이 낮았다. 이는 시료의 차이에 의한 것으로 보여지는데, 본 연구에서는 구입 즉시 먹을 수 있는 신선 편이식품을 2시간 이내에 실험실로 옮겨와 시료로 사용한 것에 비해 Johnston과 Jaykus(2004)연구에서는 비가식부위가 포함된 시료를 농장에서 구입하여 밤새 배로 옮겨와 시료로 사용하였다. 균주에 따라 비교해 보면 E.
데이터처리
모든 실험 단계는 3반복 실시하였으며 결과의 통계분석은 GraphPad software version 5.02 (Graphpad Software, La Jolla, CA, USA) 프로그램을 통하여 one-way analysis of variance(ANOVA) 방법을 이용하여 p<0.05 유의 수준에서 통계분석하였다.
Clinical and Laboratory Standards Institute (CLSI) 기준에서 제시된 enterococci의 breakpoints에 기반하여 항생제에 대한 저항성 혹은 감수성에 대한 정성분석이 진행되었다(CLSI, 2010). 항생제 감수성에 대한 데이터 신뢰도는 E. faecalis ATCC29212를 사용하여 검증하였으며 모든 수치가 허용 한계치 내에 존재했다.
이론/모형
분리된 enterococci의 항생제 저항성은 broth dilution test로 분석되었다. Broth dilution test는 AST-P601 test card를 사용하여 제조사의 설명에 따라 VITEK® 2 compact system (bioMérieux)으로 진행되었으며 시험된 항생제 종류는 다음과 같다.
성능/효과
1.8% 아가로스 젤에서 전기이동한 PCR 산물은 GelDocTM XR+ imaging system (Bio-Rad, Hercules, CA, USA)으로 문서화했고, 확인된 분리주는 확인실험을 위해 50% 글리세롤에 넣어 −80oC에서 보관했다.
Enterococci 분리주는 critically important 항생제 중 highest priority로 분류되는 ciprofloxacin과 erythromycin에 대해서 각각 40.0%, 50.0%가 중간 정도 저항성을 나타냈다. Ciprofloxacin에 대한 저항성이 꾸준히 증가하는 추세에 있고(Schaberg 등, 1992), erythromycin 저항성 유전자는 Tn1545와 같은 전이 가능한 유전적 요소에 암호화되어 있어(Clewell 등, 1995) 저항성 표현형이 나타날 우려가 크므로 항생제에 대한 저항성이 중간내성을 나타낸다고 하더라도 지속적으로 모니터링할 필요가 있다.
Enterococcus는 본 실험에 사용된 시료 중 샐러드 3종, 어린잎 및 새싹 채소 9종에 존재하여 총 12시료에서 검출되었다(Table 2). 전체적으로는 총 174점의 시료 중 6.
본 연구에서는 서울과 경기도 지역 소매점 및 대형마트에서 판매되고 있는 샐러드, 어린잎, 새싹채소로부터 Enterococcus의 존재를 파악하고 9개 항생제에 대한 항생제 저항성 프로파일을 확보했다. Quinupristin/dalfopristin에 저항성을 가지는 분리주가 85.0%에 이르렀고, 특히 E. faecalis 분리주는 18종 중 17종이 저항성을 나타냈다. 또한 critically important 항생제 중 highest priority로 분류되는 ciprofloxacin과 erythromycin에 대해 각각 40.
Table 4에서 보여주는 바와 같이 85.0%에 이르는 17종의 Enterococcus속이 quinupristin/dalfopristin에 대해 저항성을 보였고, 17종 모두 E. faecalis였다(Table 4, 5). Quinupristin/dalfopristin은 동물용 의약품인 버지니아마이신(virginiamycin)과 유사한 구조를 가진 항생제로서 우리나라에서는 1972년 이후 현재까지도 동물용 사료 첨가 항생제로 계속 사용되고 있고(Kim 등, 2011), 수의학에서도 치료, 비치료 모두를 위한 항생제로서 광범위하게 사용되고 있다(Lim 등, 2014).
이는 시료의 차이에 의한 것으로 보여지는데, 본 연구에서는 구입 즉시 먹을 수 있는 신선 편이식품을 2시간 이내에 실험실로 옮겨와 시료로 사용한 것에 비해 Johnston과 Jaykus(2004)연구에서는 비가식부위가 포함된 시료를 농장에서 구입하여 밤새 배로 옮겨와 시료로 사용하였다. 균주에 따라 비교해 보면 E. faecalis 분리주는 샐러드와 어린잎 채소에서 각각 4종, 14종이 검출되어 총 18종이 분리되었고, E. faecium 분리주는 어린잎에서 두 종이 출현하여 E. faecalis의 검출율이 E. faecium에 비해 높았다. 시료 종류에 따라 비교 시 어린잎 및 새싹 채소에서 총 16종의 Enterococcus가 출현하여 4종이 검출된 샐러드에 비해 높은 분리율을 나타냈다.
faecalis 분리주는 18종 중 17종이 저항성을 나타냈다. 또한 critically important 항생제 중 highest priority로 분류되는 ciprofloxacin과 erythromycin에 대해 각각 40.0, 50.0%가 중간 정도의 저항성을 보였으며, vancomycin에 대한 저항성을 가지는 분리주는 검출되지 않았다. Enterococci의 항생제 저항성 정도는 식품 안전뿐만 아니라 공중 보건에 있어서도 중요하다는 측면에서 본 연구의 Enterococcus 오염 정도, 항생제 내성율에 대한 결과는 향후 신선 편이식품 섭취가 인체 건강에 미치는 위험분석을 위한 기초자료로서 유용한 정보를 제공할 것으로 보이며 앞으로 특별한 열처리 없이 섭취하는 신선 편이식품에 대한 지속적인 모니터링이 필요할 것이라 사료된다.
두 기준 모두 충족하면 critically important 항생제로서 특히 신중하게 사용되어야 함을 의미하며, 하나만 충족하면 highly important, 두 기준 모두 충족하지 않으면 important 항생제이다. 본 연구에서 분석된 퀴놀론(quinolones) 계열의 ciprofloxacin, 마크롤라이드(macrolides) 계열의 erythromycin, 옥졸리다이논(oxazolidinones) 계열의 linezolid, 글리코펩타이드 계열의 teicoplanin과 vancomycin, 글리실사이클린(glycylcyclines) 계열의 tigecycline이 critically important 항생제로 분류되어 있다. 그 중에서도 퀴놀론, 마크롤라이드, 글리코펩타이드 계열은 특히 highest priority로 분류되어 사용 시 가장 주의를 기울여야 한다.
축산 농가에서 항미생물 성장촉진제로 사용되던 당펩타이드 항생제인 avoparcin 사용이 vancomycin 저항성 Enterococcus (VRE)를 출현시켰다고 보고되고 있으나 우리나라에서는 1997년 이후로 avoparcin의 사용을 금하고 있으므로(Seo 등, 2005) 이에 따라 최근에 분리된 Enterococcus속은 대부분 vancomycin에 대해 민감한 반응을 나타내는 것으로 보인다. 비슷한 시기에 돼지고기로부터 분리된 enterococci의 항생제 저항성 패턴을 보고한 본 연구 그룹의 논문(Koo 등, 2013)과 비교해 보면 돼지고기 분리균 역시 quinupristin/dalfopristin에 대한 저항성이 52.6%로 높은 비율을 차지함을 알 수 있다(Fig. 1). 이는 enterococci가 분리된 식품원료 종류에 상관없이 quinupristin/dalfopristin에 대한 자연내성을 가질 수 있음을 시사한다.
faecium에 비해 높았다. 시료 종류에 따라 비교 시 어린잎 및 새싹 채소에서 총 16종의 Enterococcus가 출현하여 4종이 검출된 샐러드에 비해 높은 분리율을 나타냈다. Kang과 Kim(2007)의 연구결과와 같이 샐러드에 비해 어린잎 및 새싹채소는 조직이 연해 수확 후 상품성과 저장성이 떨어지기 쉬우므로 이에 기인한 것이라 사료된다.
신선 편이식품에서는 tetracycline 저항성 enterococci가 검출된 바 없으나 관개용수 및 거름을 통해 전이될 가능성이 높으므로 신선 편이식품 분리 enterococci의 tetracycline 저항성 역시 지속적으로 모니터링할 필요가 있다. 전반적으로는 신선 편이식품 유래 분리균이 돼지고기 유래 분리균에 비해 항생제 저항성이 낮은 것으로 나타났는데, 이는 우리나라에서 생산되는 샐러드, 어린잎, 새싹 채소의 재배환경이 비교적 청결함을 시사한다. 또한 수경재배의 경우 토양재배보다는 분변과의 접촉 기회가 많지 않아 enterococci에 의한 항생제 저항 유전자 전이 가능성이 낮을 것으로 사료된다.
Enterococcus는 본 실험에 사용된 시료 중 샐러드 3종, 어린잎 및 새싹 채소 9종에 존재하여 총 12시료에서 검출되었다(Table 2). 전체적으로는 총 174점의 시료 중 6.90%에서만 Enterococcus가 검출되어 이탈리아 투스카니 지역의 소매점에서 구입한 신선 편이식품 214시료 중 3.74%인 8시료에서 Enterococcus가 검출된 Pesavento 등(2014)의 논문, 서울 소재 도매시장에서 구입한 농산물 128시료 중 2.34%인 3시료에서 Enterococcus속이 분리된 Ham(2017)의 연구 결과와 유사한 검출율을 나타냈다. 하지만 미국 남서부 지역에서 생산되는 신선식품 5-80%에서 Enterococcus를 검출한 Johnston과 Jaykus(2004)의 논문에 비해서는 검출율이 낮았다.
이는 enterococci가 분리된 식품원료 종류에 상관없이 quinupristin/dalfopristin에 대한 자연내성을 가질 수 있음을 시사한다. 한편 돼지고기 분리균은 신선 편이식품 분리균과는 달리 tetracycline에 대해 가장 높은 저항성을 나타냈다(58.3%). Tetracycline은 우리나라에서 2017년 255톤이 판매되어 281톤이 판매된 페니실린(penicillins) 계열 항생제와 더불어 축산용, 수산용 항생제로서 가장 많이 판매되고 있는 항생제 중 하나이다(MAFRA, 2018).
한편 본 연구에서 분리된 Enterococcus속은 모두 vancomycin에 대해 민감한 것으로 나타나 vancomycin 내성 균주는 검출되지 않았다. PCR을 통한 유전적 분석에서도 internal PCR control인 320 bp의 rrs 유전자에 해당되는 fragment는 젤 상에 나타났으나 vanA, vanB 유전자 fragment인 732, 635 bp 사이즈의 밴드는 나타나지 않았다(data not shown).
후속연구
0%가 중간 정도의 저항성을 보였으며, vancomycin에 대한 저항성을 가지는 분리주는 검출되지 않았다. Enterococci의 항생제 저항성 정도는 식품 안전뿐만 아니라 공중 보건에 있어서도 중요하다는 측면에서 본 연구의 Enterococcus 오염 정도, 항생제 내성율에 대한 결과는 향후 신선 편이식품 섭취가 인체 건강에 미치는 위험분석을 위한 기초자료로서 유용한 정보를 제공할 것으로 보이며 앞으로 특별한 열처리 없이 섭취하는 신선 편이식품에 대한 지속적인 모니터링이 필요할 것이라 사료된다.
faecium의 경우 종종 23S ribosomal RNA를 변형시키는 메틸기전달효소(methyltransferase)를 암호화하고 있는 erm 유전자에 돌연변이가 일어나 저항성이 나타나기도 한다는 연구결과가 있다(Fantin 등, 1997). 내성유전자를 획득할 수 있는 세균에 의해 야기되는 질병을 치료하기 위하여 사용되는 항생제로 분류되어 highly important로 그룹화된 quinupristin/dalfopristin에 대해 높은 내성을 가지고 있다는 점에서 E. faecalis 분리주는 앞으로도 내성 유무에 주목할 필요가 있을 것으로 사료된다.
식품 내에서 enterococci가 얼마나 빠르게 플라스미드에 암호화되어 있는 항생제 저항성이나 독성 유전자를 획득하여 병원성을 나타낼 수 있는지, 또 얼마나 빨리 이 유전자를 전이시킬 수 있는지에 따라 이 세균을 병원균으로 규정지을 수 있다(Franz 등, 1999). 이러한 맥락에서 식품으로부터 분리된 Enterococcus속의 항생제 저항성 패턴을 연구해야 할 필요가 있다. 추후 연구에서는 식품뿐만 아니라 미생물 군집 혹은 임상에서 분리된 enterococci의 항생제 저항성 패턴과 잠재적 독성인자 역시 파악할 필요가 있다.
이러한 맥락에서 식품으로부터 분리된 Enterococcus속의 항생제 저항성 패턴을 연구해야 할 필요가 있다. 추후 연구에서는 식품뿐만 아니라 미생물 군집 혹은 임상에서 분리된 enterococci의 항생제 저항성 패턴과 잠재적 독성인자 역시 파악할 필요가 있다. 또한 본 연구는 신선 편이식품에 오염된 항생제 저항성 enterococci가 확산되지 않도록 농산물이력 추적제도와 같은 효율적인 감시망을 구축할 필요가 있음을 시사한다.
질의응답
핵심어
질문
논문에서 추출한 답변
면역이 약한 사람에게 enterococci가 유발하는 질병은?
또한 Enterococcus 균주 중 일부는 전통 발효 식품 생산에서 스타터 배양으로 사용 될 수 있고, 다른 병원성 세균의 증식을 억제하는 박테리오신(bacteriocin)을 생산하기도 한다(Weiss 등, 2010). 건강한 사람에게 enterococci는 문제가 되지 않지만, 면역이 약화된 사람에 있어서는 위장염, 요로감염증, 심내막염, 뇌수막염 등의 원인 물질이 될 수 있어(Giraffa, 2002), 미국에서는 병원 내 기회감염의 약 12%를 차지하는 원인 세균으로 보고된 바 있다(de Fatima Silva Lopes 등, 2005).
Enterococcus의 용도는?
Enterococcus (창자알세균 속)는 그람 양성의 통성혐기성균으로 사람과 동물의 위장관에 상재하며, 분변에 의한 오염으로 인해 토양, 물, 식물과 같은 환경에서도 흔하게 존재하여 쉽게 분리될 수 있으므로 대장균과 함께 식품의 분변오염 지표세균으로 활용된다(Hanchi 등, 2018; Klein, 2003). 또한 Enterococcus 균주 중 일부는 전통 발효 식품 생산에서 스타터 배양으로 사용 될 수 있고, 다른 병원성 세균의 증식을 억제하는 박테리오신(bacteriocin)을 생산하기도 한다(Weiss 등, 2010).
Enterococcus이 가진 저항성 유전자 획득 및 전이 능력은?
최근 심각한 문제로 대두되고 있는 것은 Enterococcus의 항생제 저항성 유전자 획득 및 전이 능력이다. 이들은 염색체 내에 내재되어 있는 자연내성(intrinsic resistance)뿐만 아니라 플라스미드(plasmids)와 트랜스포존(transposons) 전이, 염색체 교환, 혹은 돌연변이 등을 통해 쉽게 항생제 저항성을 획득할 수 있는 획득 내성(acquired resistance) 능력도 있다(Mundy 등, 2000). 또한 이들 세균은 Enterococcus spp.
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