식물은 다양한 생화학적 및 생리적 과정에 속한 유전자들의 발현 수준을 조절함으로써 저온 스트레스에 반응 및 적응을 할 수 있다. 이러한 스트레스 환경은 막 기능 손실, 세포벽의 변화, 대사 속도 변화 등과 같이 부정적인 영향을 초래한다. 따라서 본 연구는 배추(Brassica rapa ssp. pekinensis)에서의 시간 변화에 따른 저온 스트레스 반응 기작 관련 유전자 상호발현 네트워크를 구축하였다. 배추의 저온 스트레스 네트워크는 2,030개 node, 20,235개 edge, 및 34개 connected component로 구성되었으며, 구축된 네트워크는 배추에서 저온에 관여하는 유전자가 생육도 조절한다는 것을 보여 주었다. 구축한 네트워크를 이용하여 배추에서 저온 스트레스($4^{\circ}C$) 처리가 미치는 영향을 분석한 결과 WRKY 전사인자와 살리실산 신호에 의해 chitinase부동 단백질이 활성화되고, 전신적 획득저항성을 작동하기 위해 기공 개폐 및 탄수화물 대사과정이 조절됨을 확인하였다. 또한 저온 처리 후 48시간 후에 저온 스트레스가 영양생장에서 생식 생장 및 분열 조직 단계의 변화를 초래하는 것으로 나타났다. 본 연구에서 구축한 네트워크 모델은 배추에서 저온 저항성 관련 유전자들의 발현 패턴을 정확히 유추하는 데 이용될 수 있을 것이다.
식물은 다양한 생화학적 및 생리적 과정에 속한 유전자들의 발현 수준을 조절함으로써 저온 스트레스에 반응 및 적응을 할 수 있다. 이러한 스트레스 환경은 막 기능 손실, 세포벽의 변화, 대사 속도 변화 등과 같이 부정적인 영향을 초래한다. 따라서 본 연구는 배추(Brassica rapa ssp. pekinensis)에서의 시간 변화에 따른 저온 스트레스 반응 기작 관련 유전자 상호발현 네트워크를 구축하였다. 배추의 저온 스트레스 네트워크는 2,030개 node, 20,235개 edge, 및 34개 connected component로 구성되었으며, 구축된 네트워크는 배추에서 저온에 관여하는 유전자가 생육도 조절한다는 것을 보여 주었다. 구축한 네트워크를 이용하여 배추에서 저온 스트레스($4^{\circ}C$) 처리가 미치는 영향을 분석한 결과 WRKY 전사인자와 살리실산 신호에 의해 chitinase 부동 단백질이 활성화되고, 전신적 획득저항성을 작동하기 위해 기공 개폐 및 탄수화물 대사과정이 조절됨을 확인하였다. 또한 저온 처리 후 48시간 후에 저온 스트레스가 영양생장에서 생식 생장 및 분열 조직 단계의 변화를 초래하는 것으로 나타났다. 본 연구에서 구축한 네트워크 모델은 배추에서 저온 저항성 관련 유전자들의 발현 패턴을 정확히 유추하는 데 이용될 수 있을 것이다.
Plants can respond and adapt to cold stress through regulation of gene expression in various biochemical and physiological processes. Cold stress triggers decreased rates of metabolism, modification of cell walls, and loss of membrane function. Hence, this study was conducted to construct coexpressi...
Plants can respond and adapt to cold stress through regulation of gene expression in various biochemical and physiological processes. Cold stress triggers decreased rates of metabolism, modification of cell walls, and loss of membrane function. Hence, this study was conducted to construct coexpression networks for time-based expression pattern analysis of genes related to cold stress in Chinese cabbage (Brassica rapa ssp. pekinensis). B. rapa cold stress networks were constructed with 2,030 nodes, 20,235 edges, and 34 connected components. The analysis suggests that similar genes responding to cold stress may also regulate development of Chinese cabbage. Using this network model, it is surmised that cold tolerance is strongly related to activation of chitinase antifreeze proteins by WRKY transcription factors and salicylic acid signaling, and to regulation of stomatal movement and starch metabolic processes for systemic acquired resistance in Chinese cabbage. Moreover, within 48 h, cold stress triggered transition from vegetative to reproductive phase and meristematic phase transition. In this study, we demonstrated that this network model could be used to precisely predict the functions of cold resistance genes in Chinese cabbage.
Plants can respond and adapt to cold stress through regulation of gene expression in various biochemical and physiological processes. Cold stress triggers decreased rates of metabolism, modification of cell walls, and loss of membrane function. Hence, this study was conducted to construct coexpression networks for time-based expression pattern analysis of genes related to cold stress in Chinese cabbage (Brassica rapa ssp. pekinensis). B. rapa cold stress networks were constructed with 2,030 nodes, 20,235 edges, and 34 connected components. The analysis suggests that similar genes responding to cold stress may also regulate development of Chinese cabbage. Using this network model, it is surmised that cold tolerance is strongly related to activation of chitinase antifreeze proteins by WRKY transcription factors and salicylic acid signaling, and to regulation of stomatal movement and starch metabolic processes for systemic acquired resistance in Chinese cabbage. Moreover, within 48 h, cold stress triggered transition from vegetative to reproductive phase and meristematic phase transition. In this study, we demonstrated that this network model could be used to precisely predict the functions of cold resistance genes in Chinese cabbage.
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제안 방법
본 연구는 배추 EST 및 Microarray 데이터베이스(RDA, 2008)를 이용하여 저온 스트레스에 대한 microarray 정보를 획득하고, 이것을 통계적 분석 및 관련 유전자들의 가시화를 통하여 배추에서의 시간경과에 따른 저온 스트레스 반응 유전자들의 발현 네트워크모델을 구축하였다.
구축한 네트워크를 이용하여 저온 스트레스 처리 시간별 유전자 발현 및 주요 기능 변화를 분석하였다. 발현 네트워크 상 유전자군의 대사과정의 변화는 KEGG(Kyoto Encyclopedia of Genes and Genomes, http://www.
구축한 네트워크를 이용하여 저온 스트레스 처리 시간별 유전자 발현 및 주요 기능 변화를 분석하였다. 발현 네트워크 상 유전자군의 대사과정의 변화는 KEGG(Kyoto Encyclopedia of Genes and Genomes, http://www.genome.jp/kegg/)와 TAIR(The Arabidopsis Information Resource, http://www.arabidopsis.org/) 를 이용하여 획득하였으며, 발현 유전자들의 기능 분석을 통한 배추의 저온 저항성 기능 유추는 DAVID(The Database for Annotation, Visualization and Integrated Discovery, http:// david.abcc.ncifcrf.gov/)를 사용하여 수행하였다(Huang et al., 2009; Kanehisa et al., 2012). 이후 획득한 정보를 바탕으로 gene ontology 분석은 Cytoscape plug-in program인 ClueGO 를 이용하여 분석 및 가시화하였다(Bindea et al.
PlantArrayNet가 제공하는 Brassica 300K microarray 분석 결과와 본 연구팀 및 (구)농업생명공학연구원 배추제놈 팀과의 공동연구 결과인 KBGP-24K microarray chip 분석 데이터를 이용하여 배추에서 저온 스트레스 반응 유전자들의 발현 네트워크 모델을 구축하였다. 저온 스트레스에 따른 배추 내 유전자 발현 연관 관계를 correlations value > 0.
85로 선발한 결과 총 23,937개의 probe 중에서 저온 스트레스 조건에서 유의적으로 발현하는 2,030개의 probe를 선발하였다. 구축된 네트워크 상에서 선발된 유전자군의 기능을 분석하기 위하여 DAVID bioinformatics resources를 이용하여 functional annotation clustering을 실시하였다. 분석된 198개의 functional cluster 중 enrichment score가 높은 순서로 5개의 cluster를 선발하였다(Table 1).
즉, 네트워크를 구축하기 위해 선발된 probe 집단이 저온 스트레스 저항성과 유의적인 관련이 있는 것으로 분석되었다. 이에 따라 분석된 결과를 spring embedded layout을 이용하여 가시화하였다(Fig. 1). 구축된 유전자 발현 네트워크는 각각의 유전자를 나타내는 node와 각 유전자간의 유의적 발현 상호관계를 edge로표현하였으며, 네트워크 모델 구축 후 multi-edge node pair 와 self-loop node는 분석 후 제거하여 총 2,030개 node와 20,235개 edge 및 34개 connected component로 구축하였다.
1). 구축된 유전자 발현 네트워크는 각각의 유전자를 나타내는 node와 각 유전자간의 유의적 발현 상호관계를 edge로표현하였으며, 네트워크 모델 구축 후 multi-edge node pair 와 self-loop node는 분석 후 제거하여 총 2,030개 node와 20,235개 edge 및 34개 connected component로 구축하였다. 특히 하위 connected component 중 가장 크게 차지하고 있는 독립 네트워크 그룹이 전체 node 중 91.
저온 처리 3시간(3h) 후 반응하는 유전자군은 크게 [response to chitin] 및 [WRKY transcription factor group] 유전자군과 [Jasmonic acid mediated signaling pathway] 유전자군으로 분석되었다(Fig. 2B). 특히 chitinase 유전자군은 저온 처리 30분에 이어 지속적으로 chitinases-AFP를 활성화하였으며, 이렇게 활성화된 저온 저항성 신호는 구축한 네트워크 상에서 WRKY 전사인자(transcription factor) 유전자군과 유의적으로 연결되었다.
A simplified hypothetical model depicting gene expression related to cold stress during 0.5 h, 3 h, 12 h, 24 h, and 48 h after 4°C treatment in Chinese cabbage.
대상 데이터
저온 스트레스 처리 시간별 KBGP-24K microarray chip 분석 결과에서 처리 대조군(0시간)을 기준으로 2배 이상 발현이 변화하는 유전자 중 PlantArrayNet 분석에서 correlations value > 0.85로 나타나는 유전자군을 선발하였다.
본 연구에 이용된 배추의 저온 스트레스 처리에 따른 microarray 분석 자료는 BrEMD(Brassica rapa EST and Microarray Database, http://www.brassica-rapa.org/BrEMD; 현재 농업생명공학정보센터, http://nabic.rda.go.kr/)에서 획득하였다. 해당 분석 결과는 생육환경이 일정한 식물생장상 (온도 4°C, 광주기 16시간 명처리/8시간 암처리, 광도 290 uE･m-2･s-1, 습도 40-70%)에서 3주간 생육된 근교계통 배추인 ‘Chiifu’를 대상으로 저온 처리 후 0.
저온 스트레스에 따른 배추 내 유전자 발현 연관 관계를 correlations value > 0.85로 선발한 결과 총 23,937개의 probe 중에서 저온 스트레스 조건에서 유의적으로 발현하는 2,030개의 probe를 선발하였다.
구축된 네트워크 상에서 선발된 유전자군의 기능을 분석하기 위하여 DAVID bioinformatics resources를 이용하여 functional annotation clustering을 실시하였다. 분석된 198개의 functional cluster 중 enrichment score가 높은 순서로 5개의 cluster를 선발하였다(Table 1). 그 결과 functional cluster 중 가장 높은 enrichment score를 가진 [cluster 1]의 경우 저온 스트레스 조건 하에 반응하는 유전자군인 [response to abiotic stimulus], [response to temperature stimulus], [response to cold]가 확인되었으며, 다른 cluster에서는 [nuclear lumen], [response to hormone stimulus], [response to cadmium ion] 및 [cell wall]과 관련된 유전자가 다수 발현되었다.
데이터처리
저온 스트레스에 의한 배추 내 발현 유전자의 상호 관계 분석은 Brassica 300K microarray data를 기반으로 각 유전자 간 발현 연관성을 분석 및 제공하는 PlantArrayNet(GreenGene BioTech Inc.; http://bioinfo.mju.ac.kr/arraynet/)을 이용하였다. 저온 스트레스 처리 시간별 KBGP-24K microarray chip 분석 결과에서 처리 대조군(0시간)을 기준으로 2배 이상 발현이 변화하는 유전자 중 PlantArrayNet 분석에서 correlations value > 0.
, 2012). 이후 획득한 정보를 바탕으로 gene ontology 분석은 Cytoscape plug-in program인 ClueGO 를 이용하여 분석 및 가시화하였다(Bindea et al., 2009).
이론/모형
85로 나타나는 유전자군을 선발하였다. 분석된 저온 스트레스 관련 유전자 발현 네트워크 모델은 Cytoscape program(version 2.8.3, Cytoscape Consortium; Smoot et al., 2011)을 이용하여 구축하였으며, 네트워크의 구조는 spring embedded layout을 이용하여 가시적으로 형상화 하였다(Barnes and Hut, 1986).
성능/효과
분석된 198개의 functional cluster 중 enrichment score가 높은 순서로 5개의 cluster를 선발하였다(Table 1). 그 결과 functional cluster 중 가장 높은 enrichment score를 가진 [cluster 1]의 경우 저온 스트레스 조건 하에 반응하는 유전자군인 [response to abiotic stimulus], [response to temperature stimulus], [response to cold]가 확인되었으며, 다른 cluster에서는 [nuclear lumen], [response to hormone stimulus], [response to cadmium ion] 및 [cell wall]과 관련된 유전자가 다수 발현되었다. 식물체가 저온 스트레스를 받게 되면 세포 경화 현상 및 Ca2+ 신호에 의한 저온 저항성 관련 protein kinase가 활성화되고, ICE1(inducer of CBF expression 1) 및 ZAT 등에 의해 COR 유전자군의 발현을 조절하여 저온 저항성 획득하게 되는데 (Chinnusamy et al.
, 2007), 이러한 기작들이 상기 도출된 functional cluster들과 일치하였다. 즉, 네트워크를 구축하기 위해 선발된 probe 집단이 저온 스트레스 저항성과 유의적인 관련이 있는 것으로 분석되었다. 이에 따라 분석된 결과를 spring embedded layout을 이용하여 가시화하였다(Fig.
구축한 네트워크를 바탕으로 배추에서 저온 스트레스(4°C) 발생 시 시간경과에 따른 내부 유전자군들의 유의적 발현 패턴을 분석한 결과 총 2,030개의 유전자 중에서 30분(0.5h) 경과 후에는 101개(4.98%), 3시간 경과 시 142개(7.00%), 12시간 경과 시 692개(34.09%), 24시간 경과 시 240개(11.82%), 48시간 경과 시에는 855개(42.12%) 유전자가 유의적인 상호 관계를 가지는 것으로 분석되었다(Fig. 1).
구축된 유전자 발현 네트워크는 각각의 유전자를 나타내는 node와 각 유전자간의 유의적 발현 상호관계를 edge로표현하였으며, 네트워크 모델 구축 후 multi-edge node pair 와 self-loop node는 분석 후 제거하여 총 2,030개 node와 20,235개 edge 및 34개 connected component로 구축하였다. 특히 하위 connected component 중 가장 크게 차지하고 있는 독립 네트워크 그룹이 전체 node 중 91.97%(1,867개)를 차지하고, 전체 edge 중에서도 98.96%(20,026개)를 포함하고 있어 구축된 네트워크 모델이 높은 연관 관계로 구축된 것을 검증할 수 있었다.
2A). 우선 [ethylene signaling pathway] 유전자군의경우 저온 스트레스에 의한 ethylene-responsive transcription factor(ERF) 유전자들이 주로 발현되는 것으로 분석되었다. 저온, 건조, 염 및 상처와 같은 비생물적 스트레스에 의해 발생 되는 에틸렌(ethylene)은 저온 저항성을 획득하기 위한 필수적인 요소 중 하나로 ‘ETHYLENE-INSENSITIVE2-dependent or -independent pathways’에 속한 ERF 유전자군을 조절하여병 저항성 단백질(pathogenesis-related protein, PR)의 생성에 관여하는 유전자들의 발현을 유도한다(Fujimoto et al.
2B). 특히 chitinase 유전자군은 저온 처리 30분에 이어 지속적으로 chitinases-AFP를 활성화하였으며, 이렇게 활성화된 저온 저항성 신호는 구축한 네트워크 상에서 WRKY 전사인자(transcription factor) 유전자군과 유의적으로 연결되었다. WRKY 전사인자는 식물의 생장 및 호르몬 신호 전달에 영향을 주기도 하지만, 생물적 및 비생물적 스트레스 관련 저항성 향상에도 관여하는 주요 인자이다 (Eulgem et al.
, 2007). 배추를 이용한 본 연구 결과에서도 처리 3시간 후 대조군 대비 WRKY33은 5.38배, WRKY40은 14.88배, WRKY53은 8.83배 과발현하여, 배추의 저온 저항성 관련 신호 전달이 WRKY 전사인자의 발현과 밀접한 관련이 있음을 확인할 수 있었다. 이후 활성화된 WRKY 전사인자에 의해 자스모닉산(jasmonic acid)과 칼슘에 의한 신호전달 기작이 유기적으로 연결되어 발현되는 것으로 분석되었다.
83배 과발현하여, 배추의 저온 저항성 관련 신호 전달이 WRKY 전사인자의 발현과 밀접한 관련이 있음을 확인할 수 있었다. 이후 활성화된 WRKY 전사인자에 의해 자스모닉산(jasmonic acid)과 칼슘에 의한 신호전달 기작이 유기적으로 연결되어 발현되는 것으로 분석되었다.
2B). 저온 처리 12시간도 앞선 3시간째의 chitinases-AFP 및 WRKY 전사인자들의 영향을 받아 전체 네트워크 중 34%(692개)의 유전자가 발현한 것으로 확인되었으며, 이는 앞선 3시간째의 발현 유전자 수보다 4.87배나 증가한 수치이다. 이렇게 증가한 유전자 군은 살리실산(salicylic acid, SA)에 의해 장기적 저항성 기작인 전신적 획득저항성(systemic acquired resistance, SAR) 기능을 하는 유전자군으로 네트워크가 연결되었다.
, 2003). 즉, 배추가 저온 스트레스 조건에서 저항성을 획득하기 위해 살리실산을 매개로 전신적 획득저항성 관련 기작을 작동하는 것으로 분석되었다. 한편, 전신적 획득저항성은 삼투 스트레스 및 기공의 변화를 초래한다.
, 2008; Luan, 2002). 본 연구 결과에서는 기공 개폐와 관련된 유전자들인 glycine-rich RNA-binding proteins 7(GRP7)의 경우 대조군 대비 12배, ABA insensitive 1(ABI1)은 2.44배, responsive to dessication 20(RD20)은 1.91배 과발현되었다. 이들 중 GRP7은 ABA에 독립적인 대사과정에 속하는 유전자로 건조 및 염 스트레스 조건에서는 기공을 열어 식물체에 부정적인 영향을 주지만, 저온 스트레스 조건에서는 기공을 닫아 저항성을 부여하는 기능을 가지고 있어(Kim et al.
또한 외부로부터 저온 스트레스 신호가 들어올 시에는 저온 저항성을 부여하기 위해 [regulation of developmental process]에 속하는‘positive regulation of developmental process’ 유전자 그룹을 매개로 [steroid biosynthetic process]로 넘어가서 저항성기작을 작동하는 것으로 분석되었다.
, 1995). 다음으로 [nucleotide biosynthetic process]에 속하는 유전자군은 전체 240개 유전자 중 기능이 알려진 유전자가 54개(22.5%)였으나, 네트워크 상에서 이들 유전자와 직접적으로 연결된 유전자는 155개(64.58%)로 12시간대 발현한 유전자들이 대부분을 차지하였다. 이것은 앞선 반응으로 기인한 저온 저항성 기작들이 본격적으로 작동하는 것으로 판단된다.
마지막으로 저온 처리 48시간(48h) 후 반응하는 유전자군은 [response to temperature stimulus], [regulation of developmental process], [DNA packaging], [organelle organization], [succinate metabolic process]으로 분석되었다. 이 단계에서는 전체 네트워크 중 42.
이 그룹에는 식물체의 생육 및 세포 분열을 촉진하는 것으로 알려져 있는 브라시노스테로이드(brassinosteroid)와 피토스테로이드(phytosteroid) 에 속한 유전자군이 유의적으로 발현되었다. 세부 유전자들을 살펴보면 브라시노스테로이드 관련 유전자로는 대표적으로 ARGOS-LIKE(ARL)가 2.83배, BR-signaling kinase 1(BSK1)이 2.86배, general regulatory factor 2(GRF2)가 2.54배 과발현되었으며, 피토스테로이드 관련 유전자로는 fasciclin-like arabinogalactan-protein 2(FLA2)가 2.99배, constitutive photomorphogenic dwarf(CPD)는 2.25배 과발현되었다. 다음으로[DNA packaging]에 속하는 유전자군은 식물체의 영양 생장 단계를 생식 생장 단계로 전환시키는 역할을 하는 ‘vegetative to reproductive phase transition of meristem’과 ‘regulation of reproductive process’의 기작을 작동시키는 것으로 분석되었다.
다음으로[DNA packaging]에 속하는 유전자군은 식물체의 영양 생장 단계를 생식 생장 단계로 전환시키는 역할을 하는 ‘vegetative to reproductive phase transition of meristem’과 ‘regulation of reproductive process’의 기작을 작동시키는 것으로 분석되었다.
결론적으로 저온 스트레스 발생 시 배추에서 일어나는 주요 기작을 경과 시간 순서에 따라 정리하면, 먼저 저온 처리 초기인 30분 경과 후에는 저온 스트레스에 의해서 ethylene-responsive transcription factor(ERF) 유전자군과 chitinases-AFP에 의한 저온 저항성 획득 기작이 활성화되고, 3시간 경과 후에는 WRKY 전사인자와 자스몬산 및 칼슘에 의한 신호가 증폭되어 전달되게 된다. 다음으로 12시간 경과 후에는 앞서 활성화된 신호가 식물체에 전신적 획득저항성을 작동시키고, 기공을 닫고 당을 축적함으로써 저온 저항성을 획득한다.
24시간 경과 후에는 증가된 당에 의해 광합성 효율 및 안토시아닌 합성이 증가하고 저온 저항성 유전자가 작동하기 시작한다. 끝으로 48시간 경과 후에는 다양한 저온 저항성 관련 유전자가 발현될 뿐만 아니라, 식물체가 영양 생장에서 생식 생장으로 전환하는 것으로 분석되었다 (Fig. 3).
후속연구
본 연구로 제시된 네트워크는 배추의 저온 스트레스에 따른 유전자 발현 변화를 확인함으로써 배추에 대한 저온 저항성 및 저온 감응 현상 대한 이해를 증진시킬 수 있을 것이며, 저온 스트레스 저항성 유전자를 대량 발굴하여 유용 GM 작물 개발에 이용될 수 있을 것이다.
질의응답
핵심어
질문
논문에서 추출한 답변
배추속 식물은 어떤 용도로 활용되고 있는가?
배추속(Brassica genus)식물은 대한민국뿐만 아니라 전세계적으로 식용 및 조미료, 사료 등으로 사용되고, 바이오디젤과 같은 대체 에너지로도 활용되는 등 작물로서의 가치가 높으며, 모델 식물로 많은 연구가 이루어진 애기장대 (Arabidopsis thaliana)와 같은 배추과(Brassicaceae)이므로 중요한 학문적 가치를 가진다(Yu et al., 2010; Zhao et al.
식물의 비생물적 스트레스 중 염 스트레스는 어떤 현상을 초래하는가?
, 2009). 특히, 염 스트레스는 식물체의 고사(枯死)에 간접적인 원인을 제공하지만, 저온 스트레스는 직접적으로 발아율 저하, 잎의 시듦 및 팽압 감소, 식물 조직의 괴사(necrosis) 및 백화 현상(chlorosis) 유발 등을 초래한다(Sanghera et al., 2011).
식물이 저온 스트레스에 대한 저온 저항성을 획득할 수 있는 방법은?
, 2013)에서 저온 스트레스에 관련된 전사 인자 연구, 유전자 발현 네트워크 구축을 통한 저항성 기작의 심층적 분석, 저항성 획득 관련 유전자 발굴 등이 활발히 진행되고 있다. 이러한 연구들은 식물이 저온에 노출되었을 때 COR(coldregulated) 또는 CBF(C-repeat binding factor transcriptional activator) 전사조절인자의 발현 조절로 약 100개 이상의 하위 유전자의 발현이 복합적으로 조절되며, 이는 플라보노이드(flavonoid) 관련 대사과정 조절, 세포막 구조 변화, 및 당(sucrose), 라피노즈(raffinose), 프롤린(proline)과 같은 용질 축적 변화 등과 같은 생리적 및 생화학적 변화를 통해 저온 저항성이 획득되었음을 보고하였다(Barah et al., 2013; Kamata and Uemura, 2004; Korn et al.
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