본 연구에서는 홍삼성분에 의한 장상피세포 간극(tight junction)의 안정화에 대해서 조사하였다. Transwell에 배양한 Caco-2 단세포층을 HBSS로 치환한 후 단세포층의 상층부에 홍삼추출물을 처리하고 96시간동안 배양하면서 TEER(transepithelial electrical resistance)수치의 변화를 조사하였다. 홍삼 추출물을 $20\;{\mu}g/mL$ 이하의 농도로 상층부에 첨가하였을 때에는 시간이 지남에 따라 점차 감소하는 대조구와는 달리 TEER수치가 덜 감소하였다. 한편 $130\;{\mu}g/mL$ 이상의 농도로 처리하였을 때는 TEER수치가 현저히 감소하였으나 MTT assay 결과 세포독성에 의한 것은 아니었다. 인삼으로부터 분리한 저분자물질, 다당류, 단백질, 사포닌, 폴리페놀 조획분을 각각 상층부에 첨가하였을 때, 장상피세포 간극의 안정화 활성을 나타내는 성분은 폴리페놀 및 사포닌 조획분이었으며, 전자는 높은 활성을 후자는 낮은 활성을 나타내었다. 이처럼 홍삼추출물의 폴리페놀 조획분과 사포닌 조획분은 장상피세포의 간극을 안정화시킴으로서, 식품 알레르겐의 체내유입을 차단하여 알레르기억제에 기여할 수 있을 것으로 추측된다.
본 연구에서는 홍삼성분에 의한 장상피세포 간극(tight junction)의 안정화에 대해서 조사하였다. Transwell에 배양한 Caco-2 단세포층을 HBSS로 치환한 후 단세포층의 상층부에 홍삼추출물을 처리하고 96시간동안 배양하면서 TEER(transepithelial electrical resistance)수치의 변화를 조사하였다. 홍삼 추출물을 $20\;{\mu}g/mL$ 이하의 농도로 상층부에 첨가하였을 때에는 시간이 지남에 따라 점차 감소하는 대조구와는 달리 TEER수치가 덜 감소하였다. 한편 $130\;{\mu}g/mL$ 이상의 농도로 처리하였을 때는 TEER수치가 현저히 감소하였으나 MTT assay 결과 세포독성에 의한 것은 아니었다. 인삼으로부터 분리한 저분자물질, 다당류, 단백질, 사포닌, 폴리페놀 조획분을 각각 상층부에 첨가하였을 때, 장상피세포 간극의 안정화 활성을 나타내는 성분은 폴리페놀 및 사포닌 조획분이었으며, 전자는 높은 활성을 후자는 낮은 활성을 나타내었다. 이처럼 홍삼추출물의 폴리페놀 조획분과 사포닌 조획분은 장상피세포의 간극을 안정화시킴으로서, 식품 알레르겐의 체내유입을 차단하여 알레르기억제에 기여할 수 있을 것으로 추측된다.
Bioactive components involved in the tight junction stabilization of intestinal epithelial cells from Korean red ginseng were studied by analyzing transepithelial electrical resistance (TEER) values of the Caco-2 cell monolayer between the apical and basolateral sides for 96 hr. The treatment with l...
Bioactive components involved in the tight junction stabilization of intestinal epithelial cells from Korean red ginseng were studied by analyzing transepithelial electrical resistance (TEER) values of the Caco-2 cell monolayer between the apical and basolateral sides for 96 hr. The treatment with less than $20\;{\mu}g/mL$ of the Korean red ginseng extract to the apical side of Caco-2 cell monolayer gave higher TEER values than the control. However, the treatment with more than $130\;{\mu}g/mL$ of the Korean red ginseng extract drastically decreased the TEER values, and these effects were not due to its cytotoxicity. When fractions of low molecular weight compounds, polysaccharides, proteins, saponins, and polyphenols derived from Korean ginseng were applied to the apical side of the Caco-2 cell monolayer, polyphenols showed high tight junction stabilizing activity and saponins showed low activity, but the others showed no significant activity. These results suggest that Korean red ginseng might be useful for the prevention of food allergy by stabilizing the tight junction of intestinal epithelial cells leading to hindering absorption of food allergens.
Bioactive components involved in the tight junction stabilization of intestinal epithelial cells from Korean red ginseng were studied by analyzing transepithelial electrical resistance (TEER) values of the Caco-2 cell monolayer between the apical and basolateral sides for 96 hr. The treatment with less than $20\;{\mu}g/mL$ of the Korean red ginseng extract to the apical side of Caco-2 cell monolayer gave higher TEER values than the control. However, the treatment with more than $130\;{\mu}g/mL$ of the Korean red ginseng extract drastically decreased the TEER values, and these effects were not due to its cytotoxicity. When fractions of low molecular weight compounds, polysaccharides, proteins, saponins, and polyphenols derived from Korean ginseng were applied to the apical side of the Caco-2 cell monolayer, polyphenols showed high tight junction stabilizing activity and saponins showed low activity, but the others showed no significant activity. These results suggest that Korean red ginseng might be useful for the prevention of food allergy by stabilizing the tight junction of intestinal epithelial cells leading to hindering absorption of food allergens.
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문제 정의
따라서, 본 연구에서는 Caco-2 단세포층의 TEER수치가 300-400 Ω · cm2, 또는 그 이상인 경우에 시료의 활성시험을 실시하였다.
본 연구에서는 고려인삼의 새로운 기능을 밝히고자, Caco-2 단세포층을 이용하여 홍삼 성분이 소장상피세포 tight junction의 안정화에 미치는 영향을 조사하였다.
본 연구에서는 홍삼성분에 의한 장상피세포 간극(tight junction)의 안정화에 대해서 조사하였다. Transwell에 배양한 Caco-2 단세포층을 HBSS로 치환한 후 단세포층의 상층부에 홍삼추출물을 처리하고 96시간동안 배양하면서 TEER(transepithelial electrical resistance)수치의 변화를 조사하였다.
홍삼추출물의 TEER 안정화 활성이 확인되었으므로, 인삼유래의 어떤 성분이 활성을 나타내는지를 조사하였다. 백삼과 홍삼은 인삼의 가공방법에 따라 분류되고 그에 따라 구성 성분에 차이가 있게 된다.
제안 방법
“재료 및 방법”에 명시한 바와 같이 합류 상태의 Caco-2 단세포층의 건전성(견고성)을 나타내는 지표로써 TEER수치를 측정하였다.
30분간 CO2 incubator에 방치 후 상층부와 하층부간의 전기저항치(TEER, transepithelial electrical resistance, Ω ·cm2)를 Millipore사(Bedford, MA, USA)의 Millicell®-ERS(Electrical Resistance System)장치를 이용하여 측정한 다음, HBSS에 용해한 시료를 상층부에 처리하고 다시 한 번 더 TEER수치를 측정하였다.
Caco-2 단세포층의 건전성을 검토할 목적으로, 모델 알레르겐으로써 OA을 Caco-2 단세포층의 상층부에 처리하고 하층부로 통과한 OA의 농도를 측정하였다. 즉, Caco-2 단세포층이 형성된 transmembrane 상하부의 배양배지를 HBSS로 교환한 다음, 여기에 적당한 농도의 OA를 상층부에 처리하고 3시간 배양 후에 하층부에 이동된 OA의 농도를 sandwich ELISA(Enzyme-linked immunosorbent assay)로 측정하였다.
Caco-2 단세포층의 상층부에 홍삼추출물을 고형분기준으로 20 μg/mL 첨가한 경우, TEER수치의 변화를 96시간동안 경시적으로 조사하였다.
Caco-2세포를 1×105 cells/mL의 농도로 96well plate에 180 μL씩 분주하고 24시간 배양하여 세포를 부착시킨 후 홍삼 추출물을 농도별(0, 0.2, 2, 20, 200 g/mL)로 첨가하여 3일간 더 배양하였다.
본 연구에서는 홍삼성분에 의한 장상피세포 간극(tight junction)의 안정화에 대해서 조사하였다. Transwell에 배양한 Caco-2 단세포층을 HBSS로 치환한 후 단세포층의 상층부에 홍삼추출물을 처리하고 96시간동안 배양하면서 TEER(transepithelial electrical resistance)수치의 변화를 조사하였다. 홍삼 추출물을 20 μg/mL이하의 농도로 상층부에 첨가하였을 때에는 시간이 지남에 따라 점차 감소하는 대조구와는 달리 TEER수치가 덜 감소하였다.
배양배지는 MEM 이외에 아미노산 등의 첨가물과 혈청유래의 여러 가지 성분이 함유되어 있어 세포를 안정화시키고 있으므로, 시료의 효과를 파악하기 어려운 문제점이 있었다. 그래서 세포 배양이 끝난 후 배양배지를 대신하여 단세포층을 이용한 실험계를 구성하고자, 어떤 완충액 하에서 96시간 유지 보존하여야만 비교적 안정된 높은 TEER수치를 유지할 수 있는지를 검토하였다.
백삼과 홍삼은 인삼의 가공방법에 따라 분류되고 그에 따라 구성 성분에 차이가 있게 된다. 그러나 홍삼에 있는 성분이 백삼에도 존재하므로 본 연구에서는 홍삼 성분을 대신하여 백삼 성분을 사용하였다. 실제로 백삼추출물도, 홍삼추출물보다는 약간 못 하지만, TEER 안정화 활성이 있음을 확인하였다(data 생략).
HBSS는 칼슘과 마그네슘 등 기본적인 염류의 균형을 유지하는 성분 이외에 포도당 성분을 추가로 함유하고 있어 세포의 상태를 안정되게 유지하는 것으로 생각된다. 따라서, 이후의 실험에서는 활성시험을 위한 Caco-2 단세포층 유지보존용 완충액으로써 HBSS를 사용하였다.
다만, 최종적인 TEER수치는 세포없이 측정한 TEER수치(100Ω · cm2 가량)를 각 처리시의 측정치에서 감한 값으로 표시하였다. 또한, 모든 처리는 3반복 또는 2반복으로 행하여 평균 및 분산으로 표시하였다.
5 mL을 넣은 후 2-3일에 한번 씩 배양배지를 교환하면서 2-3주일간 배양하였다. 이때 세포의 증식으로 인하여 합류(confluent) 상태가 된 Caco-2 단세포층을 활성실험에 이용하였다.
“재료 및 방법”에 명시한 바와 같이 합류 상태의 Caco-2 단세포층의 건전성(견고성)을 나타내는 지표로써 TEER수치를 측정하였다. 이와 함께 알레르겐(OA)과 dye의 통과시험, 그리고 현미경 관찰을 병행하였다. TEER수치가 낮은(<300 Ω · cm2) 경우에는 0.
30분간 CO2 incubator에 방치 후 상층부와 하층부간의 전기저항치(TEER, transepithelial electrical resistance, Ω ·cm2)를 Millipore사(Bedford, MA, USA)의 Millicell®-ERS(Electrical Resistance System)장치를 이용하여 측정한 다음, HBSS에 용해한 시료를 상층부에 처리하고 다시 한 번 더 TEER수치를 측정하였다. 이후 96시간 배양하면서 매 24시간마다 TEER수치를 측정하였다. 다만, 최종적인 TEER수치는 세포없이 측정한 TEER수치(100Ω · cm2 가량)를 각 처리시의 측정치에서 감한 값으로 표시하였다.
인삼성분의 조추출물 조제를 위하여 증류수 및 에탄올을 대표적인 추출용매로 사용하였다. 인삼분말 일정량에 10배(v/w)의 용매를 첨가하고 환류(reflux)상태로 2시간씩의 추출을 2회 반복하였다. 추출액을 농축하여 조추출물로 준비하였다.
Caco-2 단세포층의 건전성을 검토할 목적으로, 모델 알레르겐으로써 OA을 Caco-2 단세포층의 상층부에 처리하고 하층부로 통과한 OA의 농도를 측정하였다. 즉, Caco-2 단세포층이 형성된 transmembrane 상하부의 배양배지를 HBSS로 교환한 다음, 여기에 적당한 농도의 OA를 상층부에 처리하고 3시간 배양 후에 하층부에 이동된 OA의 농도를 sandwich ELISA(Enzyme-linked immunosorbent assay)로 측정하였다.
대상 데이터
Caco-2세포주인 HTB-37은 ATCC로부터 구입하였으며, 세포배양을 위한 Ca++, Mg++ free Hanks’ balanced salt solution(HBSS), Dulbecco’s phosphate-buffered saline(D-PBS(+)), Ca와 Mg이 제거된 D-PBS(D-PBS(-)), minimum essential medium Eagle with Earle’s salts(MEM), L-glutamine, sodium bicarbonate, non-essential amino acids, sodium pyrubate, fetal bovine serum(FBS), 항생제(10,000 unit/mL penicillin, 10 mg/mL streptomycin) 등은 (주)웰진(Daegu, Korea)의 제품을, 12-well plate용 transwell(#3460) 및 plate(#3513)는 Costar사(Cambridge, MA, USA) 제품을, CO2 incubator는 Sanyo사(Tokyo, Japan) 제품을 사용하였다.
Caco-2세포주인 HTB-37은 ATCC로부터 구입하였으며, 세포배양을 위한 Ca++, Mg++ free Hanks’ balanced salt solution(HBSS), Dulbecco’s phosphate-buffered saline(D-PBS(+)), Ca와 Mg이 제거된 D-PBS(D-PBS(-)), minimum essential medium Eagle with Earle’s salts(MEM), L-glutamine, sodium bicarbonate, non-essential amino acids, sodium pyrubate, fetal bovine serum(FBS), 항생제(10,000 unit/mL penicillin, 10 mg/mL streptomycin) 등은 (주)웰진(Daegu, Korea)의 제품을, 12-well plate용 transwell(#3460) 및 plate(#3513)는 Costar사(Cambridge, MA, USA) 제품을, CO2 incubator는 Sanyo사(Tokyo, Japan) 제품을 사용하였다. ELISA를 위한 항OA항체 및 특이항체-효소 결합물은 자체적으로 제작한 것을, micro-plate는 Nunc사(Roskilde, Denmark)제품을 사용하였다.
상업적인 홍삼추출물은 인삼공사의 정관장(고형분 65%)을 사용하였고, ovalbumin(OA), β-lactoglobulin(β-LG), ELISA용 일반시약 등은 Sigma사(St. Louis, MO, USA) 제품을 사용하였다.
인삼성분의 조추출물 조제를 위하여 증류수 및 에탄올을 대표적인 추출용매로 사용하였다. 인삼분말 일정량에 10배(v/w)의 용매를 첨가하고 환류(reflux)상태로 2시간씩의 추출을 2회 반복하였다.
홍삼추출물과 polyphenol류는 DMSO에 100 μg/mL의 농도로 녹인 후 여과하여 HBSS로 희석하여 실험에 사용하였다.
데이터처리
모든 실험의 결과는 평균치와 표준편차를 산출하고, 시간 당 각 시료간의 차이는 SAS(SAS Instruments Inc., Cary, NC, USA)를 이용한 ANOVA와 Duncan’s multiple test를 통해 유의차를 p<0.05 유의 수준에서 검증하였다.
이론/모형
Caco-2세포에 대한 홍삼의 세포독성을 측정하기 위하여 MTT assay를 실시하였다(5). Caco-2세포를 1×105 cells/mL의 농도로 96well plate에 180 μL씩 분주하고 24시간 배양하여 세포를 부착시킨 후 홍삼 추출물을 농도별(0, 0.
추출액을 농축하여 조추출물로 준비하였다. 인삼의 용매추출물로부터 비saponon계(다당체, 단백질/펩타이드류, 저분자물질 등)와 polyphenol계 획분(유리형, 에스테르형, 결합형 페놀산), 그리고 단백질계(PG4)와 saponin계(PG7)의 획분을 한국식품연구원의 표준 방법(17)에 준하여 분리하였다(Fig. 1). 그 결과 저분자물질로는 PG1(분자량<3 kDa)과 PG6(분자량<1 kDa), 다당체로는 PG2(분자량>6 kDa)와 PG5(분자량>100 kDa)가 분리되었으며, PG3는 분자량 약 6 kDa의 비당체 획분으로 분리하였다.
성능/효과
그 결과 저분자물질로는 PG1(분자량<3 kDa)과 PG6(분자량6 kDa)와 PG5(분자량>100 kDa)가 분리되었으며, PG3는 분자량 약 6 kDa의 비당체 획분으로 분리하였다.
5C). 그러므로 인삼추출물이 활성을 나타내는 주요성분이 폴리페놀 화합물일 가능성이 매우 높음을 시사하였다. 한편, 항산화 및 Phospholiphase A2 및 암세포 증식 억제에 인삼 성분 중 폴리페놀 획분이 효과가 있는 것으로 보고된 적 있으나(21), Caco-2 단세포층의 안정화에 미치는 영향에 관한 보고는 거의 없었다.
따라서, 본 실험계에서 홍삼추출물의 활성을 검토하기에 적합한 용량은 대체로 20 μg/mL 이하로 생각되었다.
5A). 따라서, 저분자물질과 다당류에는 활성이 없거나 매우 미약한 것으로 생각되었다.
또한 20 μg/mL의 단백질(OA, β-LG 등)을 처리한 통과시험에서도 통과율(flux)이 200-210,000 ng/hr/cm2으로 매우 높게 나타나 단세포층 tight junction의 건전성이 불량함이 확인되었다(data 생략).
또한, 양성 대조구인 β-LG과 비교하였을 때에도(18) 홍삼추출물은 이보다 높은 활성을 보임으로써, 홍삼추출물이 Caco-2 단세포층을 매우 안정화시키는 작용이 있음을 최초로 확인할 수 있었다.
본 연구를 통해서 홍삼 성분 중 폴리페놀 및 사포닌 조획분에 의한 Caco-2 단세포층의 TEER수치 안정화를 확인하였으며, 이는 장상피세포의 tight junction이 안정화됨을 의미한다. 나아가, 홍삼성분에 의한 식품 알레르겐의 소화관 침투가 억제되어 최종적으로 식품알레르기 저감화에도 효과가 있을 것으로 추측되며 이에 대하여는 추가적인 연구가 요망된다.
그러나 홍삼에 있는 성분이 백삼에도 존재하므로 본 연구에서는 홍삼 성분을 대신하여 백삼 성분을 사용하였다. 실제로 백삼추출물도, 홍삼추출물보다는 약간 못 하지만, TEER 안정화 활성이 있음을 확인하였다(data 생략). 실험방법에 따라 저분자물질과 다당류 조획분(PG1, PG2, PG3, PG5, PG6)을 2 μg/mL의 농도로 Caco-2 단세포층의 상층부에 첨가하였을 때, 그 TEER수치는 대조구보다 약간 낮게 나타났다(Fig.
실험방법에 따라 분리한 폴리페놀 조획분을 2 μg/mL의 용량으로 Caco-2 단세포층의 상층부에 첨가하였을 때, 모든 폴리페놀 조획분(FPA, BPA, EPA)에서 매우 높은 활성이 경시적으로 나타났다(Fig. 5C).
실험방법에 따라 저분자물질과 다당류 조획분(PG1, PG2, PG3, PG5, PG6)을 2 μg/mL의 농도로 Caco-2 단세포층의 상층부에 첨가하였을 때, 그 TEER수치는 대조구보다 약간 낮게 나타났다(Fig. 5A).
한편 130 μg/mL 이상의 농도로 처리하였을 때는 TEER수치가 현저히 감소하였으나 MTT assay 결과 세포독성에 의한 것은 아니었다. 인삼으로부터 분리한 저분자물질, 다당류, 단백질, 사포닌, 폴리페놀 조획분을 각각 상층부에 첨가하였을 때, 장상피세포 간극의 안정화 활성을 나타내는 성분은 폴리페놀 및 사포닌 조획분이었으며, 전자는 높은 활성을 후자는 낮은 활성을 나타내었다. 이처럼 홍삼추출물의 폴리페놀 조획분과 사포닌 조획분은 장상피세포의 간극을 안정화시킴으로서, 식품 알레르겐의 체내유입을 차단하여 알레르기억제에 기여할 수 있을 것으로 추측된다.
즉, Caco-2 세포에 홍삼 추출물을 0-200 μg/mL의 농도로 72시간 처리한 후 세포생존율을 평가한 결과 대체로 대조구와 비슷하였고 용량 의존적인 관계를 보이지 않아 높은농도에서도 유의적인 차이는 관찰되지 않았다.
즉, HBSS로 교환한 경우에는 48시간 경과 이후에야 심하게 감소하기 시작하고 96시간 후에는 100 Ω· cm2 가량으로 나타났다.
Caco-2 단세포층의 상층부에 홍삼추출물을 고형분기준으로 20 μg/mL 첨가한 경우, TEER수치의 변화를 96시간동안 경시적으로 조사하였다. 처리한지 24시간 이상 경과한 시점에서 홍삼추출물 처리구는 대조구와 비교하면 TEER수치의 감소 정도가 매우 완만하게 나타났고, 시간대별 홍삼추출물의 TEER수치는 대조구에 비하여 50% 가량 높았다(Fig. 4A). 또한, 양성 대조구인 β-LG과 비교하였을 때에도(18) 홍삼추출물은 이보다 높은 활성을 보임으로써, 홍삼추출물이 Caco-2 단세포층을 매우 안정화시키는 작용이 있음을 최초로 확인할 수 있었다.
후속연구
그러나 인삼 사포닌 성분이 장상피세포 단세포층의 안정성에 미치는 영향에 관한 보고는 거의 없었다. 그러므로 어떤 인삼 사포닌 성분이 강한 활성을 갖는지에 대하여 좀 더 조사할 필요가 있다.
본 연구를 통해서 홍삼 성분 중 폴리페놀 및 사포닌 조획분에 의한 Caco-2 단세포층의 TEER수치 안정화를 확인하였으며, 이는 장상피세포의 tight junction이 안정화됨을 의미한다. 나아가, 홍삼성분에 의한 식품 알레르겐의 소화관 침투가 억제되어 최종적으로 식품알레르기 저감화에도 효과가 있을 것으로 추측되며 이에 대하여는 추가적인 연구가 요망된다.
4B). 이는 Fig. 3에서와 같이 세포독성으로 인한 것은 아니며 인삼 고유의 성분으로 인해 TEER수치가 감소한 것으로 생각되며, 이에 대하여는 추가적인 연구가 필요하다고 생각한다. Fig.
질의응답
핵심어
질문
논문에서 추출한 답변
장관은 어떤 기관인가?
장관은 영양소의 소화흡수를 담당하는 기관일 뿐만 아니라 여러 가지 생체조절에 관여하고 있다. 장관상피는 소화흡수, 방벽(barrier), 식신호의 전달이나 변환 등의 주요 기능을 가지고 있으며 장관에는 독특한 면역시스템(mucosal immunity)이나 신경조직이 발달되어 있는 점을 감안하면, 소화관의 역할을 결코 과소평가할 수 없다.
인삼의 다른 여러가지 효능으로 보고된 예시는 무엇이 있는가?
한편, 인삼의 다른 여러가지 효능들은 이미 많이 보고되었으며 그 중 대표적인 예를 들면 다음과 같다. 우선 면역증강활성을 들 수 있는데, 인삼의 ginsenoside Rg1은 생쥐의 혈중 조력T세포(helper T cell)의 수를 증가시키고 비장 중 NK세포의 활성을 증가시켰으며, 백혈병 치료제인 cyclophosphamide처리에 의해서 손상된 면역반응을 회복시켰다(9). 또한 삼칠근 다당체는 항보체 활성과 IFN-r 생산 유도능을 보이며 면역을 증강시켰다(10). 다음으로 항염증 활성을 들 수 있는데, 홍삼 추출물은 장상피세포에서 H. pylori로 유도된 MAPK signaling의 저해와 NF-kB DNA binding activity의 억제, IL-8과 COX-2의 발현 억제, LOX 활성의 저해 등을 나타냈고(11,12), 백삼 폴리페놀 성분은 nitric oxide(NO)의 생산 저해(13), 인삼 사포닌은 TPA로 유도된 COX-2의 발현 저해 등을 나타내었다(14). 이 밖에도 발효 홍삼을 흰쥐에 경구 투여하였을 때 허혈성 재관류 뇌손상을 예방할 수 있었으며(15), 흰쥐의 호염기구 임파종 세포주인 RBL-2H3 세포에서는 발효홍삼의 주성분인 compound K가 탈과립 반응을 억제함으로써 항알레르기 활성을 나타냄이 보고된 바 있다(16).
장관상피에는 어떤 기능을 가지고 있는가?
장관은 영양소의 소화흡수를 담당하는 기관일 뿐만 아니라 여러 가지 생체조절에 관여하고 있다. 장관상피는 소화흡수, 방벽(barrier), 식신호의 전달이나 변환 등의 주요 기능을 가지고 있으며 장관에는 독특한 면역시스템(mucosal immunity)이나 신경조직이 발달되어 있는 점을 감안하면, 소화관의 역할을 결코 과소평가할 수 없다. 장관의 기능은 주변의 세포나 조직이 생산하는 사이토카인을 비롯하여 다양한 내재성인자와 장관 관강내에 존재하는 세균류에 의하여 제어된다.
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